В ответ на приманки с глюкозой, у тараканов развилось отвращение к глюкозе и устойчивость к приманкам
Аяко Вада-Кацумата (Ayako Wada-Katsumata), Эдуардо Хатано (Eduardo Hatano), Коби Шал (Coby Schal), Университет штата Северная Каролина, США, "Вкусовой полиморфизм опосредует новую адаптивную стратегию ухаживания", Издательство Королевского общества (The Royal Society Publishing), 29 марта 2023.
Отбор, навязанный человеком, может привести к адаптивным изменениям в сенсорных признаках. Однако быстрая эволюция сенсорной системы может мешать другим видам поведения, и животные должны преодолевать такие сенсорные конфликты. В ответ на интенсивный отбор с помощью инсектицидных приманок, содержащих глюкозу, у рыжих тараканов развилась глюкозо-аверсия (отвращение, glucose-aversion, GA), которая обеспечивает поведенческую устойчивость к приманкам. Во время ухаживания самец предлагает самке брачный подарок, содержащий мальтозу, которая ускоряет совокупление. Однако слюна самки быстро гидролизует мальтозу в глюкозу, что заставляет самок GA спешиваться с ухаживающего самца, тем самым снижая их успех в спаривании.
Сравнительный анализ выявил две адаптивные черты у самцов GA. Они производят больше мальтотриозы, которая более устойчива к слюнным глюкозидазам, и они инициируют совокупление быстрее, чем самцы дикого типа, до того, как самки прерывают свое брачное питание и спешиваются с самца. Результаты показывают, что две черты ухаживания возникли в ответ на измененное половое поведение самок GA.
В этом исследовании использовали немецкого таракана Blattella germanica, чтобы изучить, как их поиск пищи и ухаживание по-разному зависят от недавно развившегося вкусового полиморфизма. Вкусовые реакции на сахара у таракана управляют как поведением поиска пищи, так и ухаживанием. Высокоаппетитные сахара, такие как глюкоза, мальтоза и мальтотриоза, обнаруживаются вкусовыми рецепторными нейронами. Самцы эксплуатируют любовь самок к сахарам, производя брачную секрецию во время ухаживания, которая содержит мальтозу и родственные олигомеры. Однако, будучи важным мировым вредителем общественного здравоохранения, рыжий таракан подвергался воздействию инсектицидов, содержащихся в приманках с глюкозой. Такой интенсивный антропогенный отбор способствовал изменениям во вкусовых ощущениях во многих популяциях тараканов, которые развили отвращение к глюкозе - GA - как поведенческий механизм сопротивления, позволяющий им избегать употребления этих приманок.
Самки GA испытывают меньший успех в спаривании с самцами дикого типа (wild-type, WT)
Во время ухаживания самцы предлагают очень вкусную тергальную секрецию, чтобы привлечь и поместить самку в правильное положение для спаривания. Самец поднимает крылья и выставляет брачный подарок в своих высокоспециализированных тергальных железах; самка садится на спину самца и питается тергальной секрецией. Критическая функция брачного подарка самца заключается в том, чтобы задержать самку на достаточно долгое время, чтобы самец вытянул свое брюшко под самкой и задействовал ее гениталии. Короткое брачное кормление самкой прерывает хватательное поведение гениталий самца. Таким образом, самец получает репродуктивные преимущества, эксплуатируя вкусовые предпочтения самки, и получает конкурентное преимущество в ухаживании и, в конечном счете, в размножении. Однако глюкозидазы в слюне таракана быстро гидролизуют олигосахариды в брачном секрете в глюкозу. Ухаживающая самка GA на короткое время принимает брачный подарок самца, но затем обнаруживает глюкозу и отвергает ее, слезает с самца и прерывает ухаживание, прежде чем самец успевает схватить гениталии самки. Самки WT, с другой стороны, дольше кормятся во время спаривания и добиваются большего успеха в совокуплении.
Самцы GA испытывают больший успех в совокуплении с самками GA, чем самцы WT
Авторы предположили, что вариант адаптивной стратегии ухаживания развился у самцов GA в течение примерно 150 поколений отбора с токсичной приманкой, содержащей глюкозу, в лабораторных условиях. Если это так, это возникающее сексуальное поведение самцов может быть генетически связано с признаком GA. Сравнительный анализ поведения ухаживания показал, что самцы GA проявляют более быстрое поведение ухаживания, чем самцы WT. Анализ состава сахара в их брачном секрете показал, что самцы GA корректировали смесь сахаров в своем брачном секрете, чтобы восстановить свой успех в спаривании с самками GA.
Результаты показывают, что черты ухаживания самцов GA развились под воздействием полового отбора, навязанного новой вкусовой чертой самок GA. Хотя быстрая эволюция хемосенсорной черты, которая является адаптивной для добычи пищи, может быть неадаптивной в ухаживании, компенсаторная эволюция поведения и измененный брачный подарок смягчили несоответствие между сигналами самцов и предпочтениями самок и восстановили репродуктивную пригодность.
Все тараканы содержались на диете для грызунов и все эксперименты проводились при температуре 27 C, относительной влажности около 40% и цикле 12 : 12 ч. Штамм WT (Orlando Normal, собранный во Флориде в 1947 году) является стандартным штаммом, используемым во многих исследованиях с участием рыжего таракана. Штамм GA (T-164, полученный во Флориде в 1989 году) отобран в лаборатории с использованием токсичных приманок, содержащих глюкозу, каждое поколение или каждые несколько поколений для закрепления гомозиготного признака GA в популяции (примерно 150 поколений по состоянию на 2020 год).
Рекомбинантные колонии инициированы в 2013 году путем скрещивания 10 пар самцов WT/самок GA и 10 пар самцов GA/самок WT для гомогенизации генетического фона двух штаммов. В поколении F8 (свободное массовое спаривание без отбора) 400 тараканов разделены на 2 группы: принимающие глюкозу и отвергающие глюкозу. Эти группы разводились еще 3 поколения. Группа, отвергающая глюкозу, подвергалась искусственному отбору с использованием токсичной приманки, содержащей глюкозу, на первой и пятой стадиях развития в каждом поколении.
Биоанализ спаривания
Чтобы выявить различия в поведении ухаживания между самцами дикого типа и самцами GA, пару самцов и самок помещали в чашку Петри с пресной водой и кусочком корма. Все пары записывали на видео с помощью инфракрасной чувствительной камеры, соединенной с платой сбора данных, и анализировали с помощью покадрового программного обеспечения (NV3000). Записи разделены на 2 группы: успешное спаривание и неудавшееся спаривание. Отдельные поведенческие события включали контакт, подъем крыльев, брачное кормление и копуляцию, и они проанализированы с использованием 4 параметров: задержка демонстрации подъема крыльев у самцов (с), продолжительность брачного кормления у самок (с), задержка копуляции у самцов (с) и продолжительность копуляции (мин). Успешная последовательность спаривания определена как события ухаживания от контакта до копуляции в группе спаривания.
Провели два типа биопроб спаривания. В стандартном биопробе спаривания для сравнения эффективности ухаживания самцов WT и GA наблюдалось четыре типа пар с использованием половозрелых самцов (возрастом 10–12 дней) и половозрелых самок (возрастом 5–7 дней): самцы WT/самки WT (52 пары); самцы GA/самки GA (80 пар); самцы GA/самки WT (52 пары); и самцы WT/самки GA (67 пар).
Анализ принятия-отторжения
Этот быстрый качественный анализ оценивал мгновенные начальные реакции (да-нет) насекомых на дегустаторы. Принятие указывает на то, что таракан начал пить. Отторжение указывает на то, что таракан никогда не начинал пить. Для проведения исследований зависимости реакции от дозы с использованием фагостимуляторов и отпугивателей взрослых особей лишали пищи на 24 часа, но снабжали водой. При тестировании отпугивателей тараканов лишали и пищи, и воды на 24 часа, чтобы усилить их жажду. Ротовые части осторожно касались каплей стимулирующего раствора, окрашенного синим пищевым красителем (эриоглауцином) в последовательности от самой низкой до самой высокой концентрации. Процент положительных ответчиков определялся как количество насекомых, принявших дегустатор/общее количество протестированных насекомых.
Анализ потребления
Чтобы сравнить количество брачного секрета, потребляемого не голодающими 5-дневными самками WT и самками GA, брачные секреты самцов WT и самцов GA были разбавлены, соответственно, водой до 0,1 самцового эквивалента. Использовали ту же методологию, что и в анализе принятия-отторжения, но продолжали наблюдать за отдельными самками до тех пор, пока они не переставали пить, что мы считали одним периодом кормления (10 самок WT и 10 самок GA).
Влияние слюны на принятие самками брачных выделений
Слюна как самок WT, так и самок GA гидролизует брачные олигосахариды, представленные самцами WT, вызывая высвобождение глюкозы, что удерживает самок GA от кормления предложениями самцов. Чтобы определить, приводит ли воздействие брачных выделений самцов WT и GA к дифференцированному высвобождению глюкозы, смешивали брачные выделения самцов WT или GA со слюной самок WT или GA. Кроме того, проверили реакцию самок WT и GA на кормление брачными выделениями самцов WT или GA, смешанными с женской слюной.
Брачный секрет собирали у самцов следующим методом: пять 10–12-дневных самцов помещали в контейнер с 5-дневной самкой GA. После того, как самцы демонстрировали ухаживающее поведение с поднятием крыльев по отношению к самке, отдельных самцов немедленно обезглавливали, а брачный секрет из резервуаров их тергальных желез собирали в калиброванный капилляр из боросиликатного стекла под микроскопом. Брачный секрет от 30 самцов собирали в капилляр и хранили при температуре –20 C до использования.
Слюну от 5-дневных самок WT и самок GA собирали путем кратковременной анестезии отдельных самок углекислым газом под микроскопом, а боковую часть грудной клетки осторожно сжимали. Капля слюны, которая накапливалась на ротовых частях, затем собиралась в микрокапилляр. Свежая слюна немедленно использовалась в экспериментах.
Анализ сахара с использованием газовой хроматографии-масс-спектрометрии
Сосредоточили анализ брачной секреции с использованием газовой хроматографии-масс-спектрометрии (ГХ-МС) на глюкозе, мальтозе и мальтотриозе самцов WT, самцов GA. N-метил-N-(триметилсилил)трифторацетамид (MSTFA; Sigma-Aldrich) использовался для дериватизации сахаров, а образцы анализировались с помощью ГХ-МС.
Для количественной оценки катализируемого слюной гидролиза тергальной секреции самцов WT и самцов GA 1 мкл слюны самок GA смешивали с 1 мкл 10 самцов-эквивалентов и водой. Иинкубировали смеси в течение 0, 5, 10 и 300 с при 25 C и добавляли 4 мкл метанола для остановки активности фермента. Каждый образец содержал брачные секреции 5 самцов для оптимизации количественной оценки сахаров.
Результаты
Короткая латентность копуляции у самцов с отвращением к глюкозе повышает успешность спаривания с самками с отвращением к глюкозе
Успешное спаривание у немецкого таракана почти всегда требует, чтобы самка взбиралась на спину самца и питалась его тергальной секрецией, что позволяет самцу вытягивать брюшко и схватить гениталии самки. Короткое брачное кормление может привести к неудаче в спаривании, поскольку у самцов не было достаточно времени, чтобы схватить гениталии самки. В реципрокных анализах спаривания без выбора успешность спаривания самцов дикого типа в паре с самками GA была значительно ниже, чем с самками дикого типа.
При спаривании с самцами WT брачное кормление самками GA было значительно короче, чем самками WT. Однако не было обнаружено никакой разницы в латентности копуляции самцов WT, спаренных как с самками WT, так и с самками GA. Напротив, самцы GA имели схожий успех спаривания с самками WT и самками GA. Тем не менее, при спаривании с самцами GA брачное кормление самками GA было значительно короче, чем самками WT.
Самцы GA в паре с самками GA имели значительно более короткую задержку копуляции, чем с самками WT. Эти результаты указывают на то, что самки GA участвуют в коротком брачном кормлении как с самцами WT, так и с самцами GA. Однако, в то время как самцы GA сокращают свою задержку копуляции с самками GA, самцы WT не делают этого и часто не спариваются с самками GA.
Тергальная секреция самцов с отвращением к глюкозе содержит больше вкусовых компонентов сахара
Чтобы определить, реагируют ли самки на брачные секреции самцов WT и GA по-разному, провели анализы принятия-отторжения дозы, которые выявили первоначальную мгновенную реакцию самок на вкусовые добавки. Брачная секреция самцов GA стимулировала кормление как самок WT, так и самок GA при значительно более низких концентрациях, чем брачная секреция самцов WT. В анализах потребления, в которых измерялось общее количество, потребленное за один прием пищи, самки WT в равной степени потребляли брачные секреции как самцов WT, так и самцов GA. Напротив, самки GA потребляли значительно меньше брачных выделений самцов WT, чем самцов GA; самки GA прекращали потреблять брачные выделения самцов WT раньше, чем брачные выделения самцов GA.
Эти результаты указывают на несоответствие между вкусовыми предпочтениями самок GA и составом выделений самцов WT, тогда как качество выделений самцов GA приводило к устойчивому питанию самок GA.
Анализ сахара с использованием ГХ-МС выявил значительные различия в тергальных секрециях самцов WT и GA Сосредоточились на глюкозе, мальтозе и мальтотриозе, представляющих возрастающую сложность сахара. Тергальная секреция самцов WT содержала в 5 раз больше глюкозы и в 1,3 раза больше мальтозы, чем секреция самцов GA. Напротив, самцы GA содержали в 2,5 раза больше мальтотриозы, чем самцы WT.
Подводя итог, предыдущие исследования продемонстрировали возникновение адаптивного вкусового признака, GA, под воздействием экологического отбора и обнаружили, что он создает сенсорные несоответствия в межполовой коммуникации. Признак GA представляет собой вкусовой полиморфизм, который действует адаптивно или неадаптивно при поиске пищи и размножении в зависимости от давления отбора, оказываемого в различных экологических контекстах. В данном исследовании предполагается, что высокая адаптивная ценность GA в антропогенной среде привела к выбору альтернативных репродуктивных стратегий самцов, которые смягчают недостатки его приспособленности во время ухаживания.
Под сильным давлением отбора со стороны содержащих глюкозу токсичных приманок тараканы WT будут уничтожены приманками и быстро заменены гомозиготными GA-тараканами, которые избегают поедания приманок («естественный» отбор).
20.04.2025
Комментарий:
Шнобелевская премия - 1992 - литература
Премия 1992 года в области литературы досталась Юрию Стручкову. Сотрудник Института органических соединений в Москве не имел отношения к литературе, но был поразительно плодотворным, с 1981-го по 1990 год он опубликовал 948 научных работ, 1 каждые 3,9 дня подробнее
Шнобелевская премия 2024 в области медицины
Хотя побочные эффекты лечения могут неблагоприятно влиять на пациентов, они также могут потенциально служить индикаторами эффективного лечения. Авторы исследовали, могут ли побочные эффекты вызывать положительные ожидания и улучшать результаты лечения подробнее